Молодые паразиты берегут хозяина, зрелые загоняют его хищнику в пасть

Передний конец тела взрослого скребня с крючками для заякоривания в кишечнике хозяина. Фото с сайта unife.it

Многие паразиты управляют поведением своего промежуточного хозяина, чтобы того поскорее съел хищник, в котором паразит должен пройти следующую стадию своего жизненного цикла. Такая стратегия выгодна «зрелому» паразиту, который уже способен заразить следующего хозяина. Пока паразит еще не готов к этому, ему выгодно оберегать промежуточного хозяина от хищников. Французские биологи обнаружили, что скребень Pomphorhynchus laevis манипулирует своим промежуточным хозяином, рачком-бокоплавом Gammarus pulex, в точном соответствии с теоретическими ожиданиями. Пока паразит не готов перейти в окончательного хозяина (рыбу), он заставляет рачка прятаться. Достигнув зрелости, паразит «выгоняет» хозяина из укрытий и делает его легкой добычей для рыб.

Многие паразиты (например, ленточные черви) в течение своего жизненного цикла последовательно меняют хозяев. Того хозяина, в котором паразиты размножаются половым путем, называют «окончательным». Хозяев, в которых паразит проходит личиночные стадии или размножается бесполым путем, называют «промежуточными». Часто окончательный хозяин является хищником, а промежуточный — его жертвой. Обеспечить себе своевременное переселение в следующего хозяина — важнейшая жизненная задача для таких паразитов. Неудивительно, что в ходе эволюции у них выработались разнообразные адаптации, повышающие вероятность успешной смены хозяев. Некоторые паразиты научились даже манипулировать поведением промежуточного хозяина, чтобы того с гарантией съел хищник — окончательный хозяин паразита. Красочные примеры таких манипуляций описаны в недавно переведенной на русский язык книге Карла Циммера «Паразиты. Тайный мир» (см. также: Токсоплазма — паразит, манипулирующий человеческой культурой, «Элементы», 05.09.2006).

Паразит, управляющий поведением хозяина, — прекрасная иллюстрация идеи «расширенного фенотипа» Ричарда Докинза, поскольку фенотипический признак (в данном случае — особенности поведения) проявляется у хозяина, а гены, отвечающие за формирование этого признака, находятся в теле паразита, то есть в другом организме.

Нужно, однако, иметь в виду, что паразит, поселившийся в промежуточном хозяине, не сразу достигает такой стадии зрелости, когда он уже способен заразить окончательного хозяина. Для этого паразиту нужно подрасти и окрепнуть, а иногда и претерпеть сложные изменения своего строения. «Незрелый» паразит вовсе не заинтересован в том, чтобы побыстрее загнать промежуточного хозяина в пасть окончательному. Как раз наоборот: в его интересах всячески заботиться о промежуточном хозяине, беречь его жизнь и здоровье (разумеется, лишь в той мере, в какой это не мешает нормальному питанию и росту паразита).

Действительно, на примере многих паразитов показано, что манипуляции, повышающие вероятность попадания промежуточного хозяина на обед хищнику, начинаются как раз в тот момент, когда паразит достигает «инфекционной» стадии, то есть уже способен заразить окончательного хозяина.

Вопрос о том, могут ли незрелые («доинфекционные») паразиты тоже манипулировать поведением промежуточного хозяина — например, для того, чтобы уберечь его от рискованных поступков, — до недавних пор оставался вне сферы внимания специалистов. Однако в 2009 году биологи из Великобритании и Германии наглядно показали (при помощи теоретических рассуждений и моделирования), что такие манипуляции были бы очень выгодны паразитам. Кроме того, приобрести способность к таким манипуляциям должно быть сравнительно легко, потому что единственное, что нужно сделать паразиту, — это усилить те защитные адаптации, которые и без того есть практически у любого животного, такие, например, как пугливость и осторожность (Parker G.A., Ball M.A., Chubb J.C., Hammerschmidt K., Milinski M. When should a trophically transmitted parasite manipulate its host? // Evolution. 2009. V. 63. P. 448–458).

Сразу после этого были предприняты попытки обнаружить такие «защитные» манипуляции незрелых паразитов. Выяснилось, что незрелая личинка ленточного червя Schistocephalus solidus делает своего хозяина — веслоногого рачка — менее активным. Когда личинка достигает инфекционной стадии, активность зараженного рачка возрастает. Возможно, низкая активность снижает, а высокая — повышает вероятность быть съеденным, однако прямых экспериментальных подтверждений этому не было получено. А без таких подтверждений нельзя утверждать наверняка, что влияние паразита на поведение промежуточного хозяина действительно является адаптацией, выгодной для паразита.

Личинки скребня Pomphorhynchus laevis (цистаканты) видны на просвет в теле бокоплава Echinogammarus stammeri. Фото с сайта unife.it

В статье биологов из Бургундского университета (Дижон, Франция), опубликованной 28 мая на сайте журнала Evolution, описан, по-видимому, первый доказанный случай «защитной» манипуляции, осуществляемой ранними личиночными стадиями паразита. В качестве объекта исследования авторы выбрали скребня (см. Acanthocephala) Pomphorhynchus laevis. Окончательными хозяевами этих паразитических червей являются пресноводные рыбы, в том числе форель. В кишечнике рыбы черви размножаются половым путем. Оплодотворенные яйца попадают в воду вместе с рыбьими экскрементами и поедаются рачками-бокоплавами. Из яйца выводится бесформенная, полупрозрачная оранжевая личинка — акантелла, поселяющаяся в полости тела рачка. В дальнейшем акантелла покрывается плотной оболочкой и превращается в цистаканта. На стадии цистаканта паразит уже способен заразить окончательного хозяина (рыбу).

Цистакант, очевидно, заинтересован в том, чтобы бокоплав был съеден рыбой. Ранее было показано, что цистаканты меняют поведение рачков выгодным для себя образом. Бокоплавы, зараженные цистакантами, перестают бояться света, ведут себя активнее и чаще поедаются рыбами по сравнению с незараженными рачками.

Взрослые скребни Pomphorhynchus в кишечнике рыбы. Фото с сайта en.wikipedia.org

На стадии акантеллы паразит еще не может выжить в желудке рыбы, поэтому он заинтересован в том, чтобы рачок оставался цел и невредим. Манипулируют ли акантеллы поведением рачка, заставляют ли они его быть осторожнее?

Чтобы ответить на этот вопрос, авторы провели серию тщательно продуманных экспериментов. От 10 самок скребня, извлеченных из рыбьих кишок, были получены оплодотворенные яйца, которые затем скармливались бокоплавам Gammarus pulex. Всего таким способом было заражено 2515 рачков. Через шесть недель в заразившихся рачках уже были видны на просвет светло-оранжевые акантеллы. Часть бокоплавов сохраняли в живом виде до тех пор, пока паразиты не достигали стадии цистаканта. В качестве контроля использовались незараженные бокоплавы, содержавшиеся в точно таких же условиях. В роли хищника выступала ручьевая форель (Salmo trutta fario) — рыба, охотно поедающая бокоплавов Gammarus pulex и способная быть окончательным хозяином скребня Pomphorhynchus laevis.

В первом эксперименте изучалась склонность рачков прятаться в укрытиях. В аквариум сажали по 10 рачков (зараженных акантеллами, цистакантами или здоровых). На дне аквариума лежал стандартный кусок пористого кирпича, в котором рачки могли прятаться. Бокоплавам давали привыкнуть к новой обстановке, а затем измеряли долю времени, проводимую рачками вне укрытия (или, что то же самое, долю рачков, находящихся вне укрытия в каждый момент времени). Затем в емкость с бокоплавами добавляли немного воды из аквариума, где жили форели, или (в контрольных опытах) такое же количество чистой воды. Это делалось для того, чтобы понять, как влияет на поведение бокоплавов запах хищника.

Результаты эксперимента показаны на рисунке.

Влияние паразита на склонность рачков прятаться в укрытии. Рисунок из обсуждаемой статьи в Evolution

Здоровые рачки проводили вне укрытия около 60% времени. Почуяв запах форели, они начинали вести себя осторожнее, проводя вне укрытия лишь 30–40% времени. Бокоплавы, зараженные незрелыми паразитами (акантеллами), покидали укрытие достоверно реже, чем здоровые. Запах хищника дополнительно усиливал их склонность прятаться.

Таким образом, акантеллы действительно влияют на поведение бокоплавов, заставляя их больше времени проводить в укрытии.

Зрелые личинки паразита (цистаканты) влияли на поведение бокоплавов противоположным образом. В полном соответствии с результатами предыдущих исследований, зараженность цистакантами увеличивала время, проводимое рачками вне укрытия (примерно до 70%). Более того, бокоплавы, зараженные цистакантами, практически не реагировали на запах хищника. Добавление воды из аквариума с форелями не меняло их поведения, в отличие от здоровых и зараженных акантеллами рачков, которые в такой ситуации становились намного осторожнее.

Таким образом, эксперимент подтвердил теоретическое предсказание о противоположном влиянии акантелл и цистакантов на поведение промежуточных хозяев. Теперь оставалось проверить, действительно ли эти изменения в поведении рачков выгодны паразиту. Иными словами, нужно было показать, что рачки, зараженные акантеллами, реже поедаются рыбами, чем здоровые. То, что зараженность цистакантами повышает вероятность угодить в пасть хищнику, уже было показано ранее, но и этот результат не мешало лишний раз перепроверить.

Для этого был поставлен второй эксперимент. В точно такой же аквариум с кирпичом-убежищем сажали 40 бокоплавов: 14 зараженных (либо акантеллами, либо цистакантами) и 26 здоровых. Примерно в таком соотношении они встречаются в речках Бургундии. Затем туда же помещали голодную форель. Через три часа наевшегося хищника убирали и подсчитывали, сколько рачков каждого типа (зараженных и здоровых) осталось в живых. В зачет шли только те опыты, в которых форель слопала больше шести, но меньше 25 рачков.

Результаты полностью подтвердили ожидания исследователей. Зараженность акантеллами резко снижала вероятность попасть на обед хищнику, а зараженность цистакантами столь же резко ее повышала.

Таким образом, можно считать доказанным, что «незрелые» паразиты действительно могут манипулировать поведением промежуточных хозяев, делая их более осторожными и тем самым оберегая от хищников.

То, что акантеллы заставляют хозяев больше времени проводить в укрытиях, может иметь и обратную сторону. Известно, что чем реже бокоплавы покидают укрытия, тем хуже они питаются и тем меньше у них шансов найти брачного партнера. Второе обстоятельство паразиту, конечно же, глубоко безразлично. Ему нет дела до того, сумеет ли зараженный бокоплав оставить потомство. Но вот недостаток питания может повредить не только хозяину, но и паразиту, живущему в нём. Вероятно, паразит больше выигрывает, защищая хозяина от хищников, чем проигрывает, мешая ему добывать пищу (иначе отбор не поддержал бы такую манипуляцию). Для проверки этого предположения потребуются дополнительные исследования.

Источник: Lucile Dianne, Marie-Jeanne Perrot-Minnot, Alexandre Bauer, Mickaël Gaillard, Elsa Léger, Thierry Rigaud. Protection first then facilitation: a manipulative parasite modulates the vulnerability to predation of its intermediate host according to its own developmental stage // Evolution. 2011. Advance online publication 28 May 2011.

См. также:
1) Карл Циммер. «Паразиты. Тайный мир».
2) Токсоплазма — паразит, манипулирующий человеческой культурой, «Элементы», 05.09.2006.

Александр Марков